Bosan dengan rumahnya di pedesaan, lulusan perguruan tinggi baru-baru ini Yoshino Koharu sangat ingin menjalani kehidupan yang lebih menyenangkan di Tokyo. Setelah mencari pekerjaan tanpa hasil, ia akhirnya menerima tawaran paruh waktu sebagai ratu dari “Kerajaan Chupakabura,” sebuah atraksi kecil yang kumuh di kota pertanian kecil Manoyama. Namun, Yoshino menemukan pada saat kedatangannya di Manoyama bahwa ia dikira sebagai selebritas dan tawaran pekerjaan itu merupakan kesalahan. Tidak memiliki pilihan lain, Yoshino dengan enggan setuju untuk mengambil peran dan membantu Dewan Pariwisata dalam upaya mereka untuk merevitalisasi Manoyama. Bertekad untuk membawa kegembiraan ke kota sekarat dengan bantuan penduduk setempat, sang ratu memberlakukan serangkaian proyek untuk menyoroti keindahan dan pesona budaya Manoyama.
Sakura Quest menggali kisah sebuah komunitas yang bersatu erat yang berjuang untuk menyeimbangkan perubahan sambil juga mempertahankan tradisi dan ikatan yang kaya yang menentukan identitas mereka.